Ayumu Watanabe frequenta lo Yoyogi Animation Gakuin e fa il suo primo ingresso nel mondo dell'animazione professionale allo Studio Mates nel 1986 lavorando per la serie TV "Esper Mami" basato sul fumetto dei "Fujiko Fujio", pseudonimo dei due futuri creatori di Doraemon. La scelta di perseguire la carriera di animatore fu presa nel momento in cui, nel 1984, vide "Nausicaa della valle del vento": l'esperienza lo porta a voler sperimentare al massimo con le possibilità visive ed emotive dell'animazione.
Seguendo gli adattamenti animati della coppia di autori si sposta nel 1988 alla Shin-Ei Animation per lavorare su Doraemon di cui diventa regista e direttore delle animazioni per serie e lungometraggi.
Durante la produzione della serie, incontra e collabora con il character design e direttore delle animazioni Eiichi Nakamura da cui erediterà il gusto per le animazioni movimetnate e segmentate, tipiche del suo operato in Ganba no Bōken; nonché lo stile visivo del character designer e animatore Takahisa Ishikawa.
Ayumu Watanabe continua a lavorare per molteplici film di Doraemon come regista, storyboarder, animatore e character designer, vincendo anche il Mainichi Film Award per "Doraemon Obā-chan no omoide". Tuttavia tra il 2001 e il 2004 accetta anche alcuni lavori al di fuori dello studio Shin-Ei anche se utlizza lo pseudonimo di Kakeru Watanabe: ad esempio per "Angelic Layer" e "Azumanga Daiō", celebre adattamento dell'omonimo fumetto CLAMP.
Dal 2011 si allontana dallo studio Shin-ei e diventa un freelancer.
Nel 2012 adatta il celebre manga di Makoto Yukimura, "Uchū kyōdai-fratelli nello spazio" di cui viene elogiata l'aderenza al fumetto; inizia quindi una serie di collaborazioni con la A-1 Pictures che lo portano a lavorare, per loro conto, anche ad "Ace Attorney" e il cortometraggio "Ōkii ichinensei to chiisana ninensei" nel 2014 per il progetto Anime Mirai del 2014.
Altre collaborazioni comprendono Hoods Entertainment e Wit Studios con l'adattamento animato del manga "Come dopo la pioggia" di Jun Mayuzuki.
Nel 2019 viene proiettato "Kaijiu no Kodomo- i figli del mare", un lungometraggio animato d'adattamento all'omonimo fumetto di Daisuke Igarashi. Il regista, infatti, ha ormai acquisito una solida notorietà per la sua fedeltà negli adattamenti animati di opere precedentemente distribuite sul cartaceo. "I figli del mare" vuole raggiungere alti livelli dell'esperienza visiva e per fare ciò, Watanabe cura in maniera puntigliosa gli storyboard e sperimenta con la sovrapposizione di 3D e 2D. Inoltre, il film vanta la collaborazione di Joe Hisaishi, compositore musicale che ha confezionato la maggior parte delle colonne sonore dei film dello Studio Ghibli a cui, tra l'altro, si rifà lo stile di Hisashi.
Nel 2021 è regista dell'adattamento animato di "Komi can't communicate" ma nel frattempo continua a lavorare al suo prossimo progetto: il lungometraggio "La fortuna di Nikuko", che viene proiettato il medesimo anno. La produzione del film risulta un continuum con il film precedente: la maggior parte dello staff de "I figli del mare" semplicemente si sposta sul film successivo. A differenza del precedente, però, l'ultimo film non è un adattamento di un manga bensì di un romanzo di Kanako Nishi cosa che gli permette maggiore libertà visiva.
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